Многокле́точность, способ существования живых организмов в форме совокупности множества взаимозависимых и тесно интегрированных между собой клеток и их производных (различных видов межклеточного вещества). Организмы, существующие в такой форме, называются многоклеточными и противопоставляются одноклеточным организмам, состоящим из одной, полностью самостоятельной клетки. 

История изучения

Исторически первые попытки изучения эволюции многоклеточных организмов предприняли Э. Геккель (теория гастреи) и И. И. Мечников (теория фагоцителлы). Однако как Геккель, так и Мечников делали акцент только на одной эволюционной линии многоклеточных организмов – животных – практически без учёта всех остальных групп (таких как растения, грибы, водоросли и тем более слизевики). Сейчас обе эти теории представляют собой в основном исторический интерес.

В 2000-х гг. возникновение многоклеточности не только изучается сравнительными и вычислительными методами, но также может быть воспроизведено в ходе эволюционного эксперимента.

В 2012 г. опубликованы результаты успешного эволюционного эксперимента по формированию многоклеточных форм у пекарских дрожжей (Saccharomyces cerevisiae). В нём использовался фактор искусственного отбора, не существующий в дикой природе, – гравитационное разделение крупных и мелких частиц (многоклеточные структуры оказывались в фракции крупных частиц) (Ratcliff. 2012).

 В 2019 г. опубликованы результаты такого же эксперимента с водорослью хламидомонадой (Chlamydomonas reinhardtii) в присутствии хищника из рода Туфельки (Paramecium tetraurelia), создававшего давление естественного отбора, благоприятствующее возникновению многоклеточных форм. Водоросль приобрела способность образовывать простые многоклеточные структуры уже спустя 750 поколений (De novo origins ... 2019). В сравнительной геномике многоклеточных организмов виды Chlamydomonas часто используются как одноклеточный «контроль» для понимания механизмов межклеточной кооперации и дифференцировки у вольвоксовых водорослей. Сами водоросли этих видов также используются как модельные организмы для понимания механизмов возникновения многоклеточности.

 Проблема определения разных типов многоклеточности

Не все биологические объекты, состоящие из множества клеток, можно считать многоклеточными организмами. Прежде всего многоклеточные организмы необходимо отличать от колониальных организмов, состоящих из самостоятельных клеток (рис. 1). Также многоклеточными не являются некоторые микроорганизмы, существующие в виде цепочек из клеток, не разошедшихся при делении. К таковым относятся, например, стрептококки (Streptococcus) и диатомовые водоросли (Bacillariophyta). Последние внешне очень похожи на нитчатые водоросли и цианобактерии рода Носток (Nostoc) обладающие истинной многоклеточностью. Тем не менее каждая клетка диатомеи – это самостоятельный организм, живущий в своём «отсеке» минерального панциря.

Рис. 1. Иллюстрация: Георгий Куракин. Создано с помощью BioRender.comРис. 1. Иллюстрация: Георгий Куракин. Создано с помощью BioRender.comТипы многоклеточности

В жизненном цикле любого многоклеточного организма существует одноклеточная стадия, которая в ходе дальнейшего развития переходит в многоклеточную. В зависимости от деталей этого процесса развития многоклеточность можно подразделить на клональную и агрегативную (Coates. 2015). 

В первом случае одноклеточная стадия представлена одной клеткой, из которой развиваются все клетки будущего организма. Таким образом, вся особь формируется из одного клона клеток, что и дало название этому типу многоклеточности. Такие организмы называются клонально-многоклеточными. К ним относятся животные, растения, все группы водорослей, из представителей прокариот – нитчатые бактерии, цианобактерии, серобактерии (род Thioploca) и полисапробы (род Beggiatoa). В частности, человек является клонально-многоклеточным организмом точно так же, как дождевой червь (Lumbricina) или ромашка аптечная (Matricaria chamomilla). Как правило, у клонально-многоклеточных эукариот одноклеточная стадия развития представлена зиготой – диплоидной клеткой, образующейся при слиянии гаплоидных половых клеток родительских организмов.

В качестве примеров агрегативно-многоклеточных организмов можно привести диктиостелиевые слизевики (Dictyostelium discoideum), слизевики родов Sorogena, Fonticula, Guttulinopsis и Acrasis, а также миксобактерии (Brunet. 2017). На одноклеточной стадии у них образуется множество свободноживущих автономных клеток. При стрессовых воздействиях (обычно – при недостатке питательных веществ) эти клетки агрегируют и образуют единый многоклеточный организм, который называют плазмодием (если он представляет собой синцитий), или псевдоплазмодием (если построен из отдельных клеток). Обычно он образует плодовое тело, часть клеток которого превращается в споры. У некоторых слизевиков также существует подвижная стадия псевдоплазмодия – скопления агрегировавших клеток, перемещающегося как единый организм.

 Общие признаки разных типов многоклеточности

Среди общих признаков обоих типов организмов – клонально- и агрегативно-многоклеточных – можно выделить разделение на генеративные и соматические клетки (Furusawa. 2002). Первые дают начало организмам-потомкам, в то время как вторые погибают, не оставив потомства, и необходимы лишь для успешной жизнедеятельности одной конкретной особи. У животных генеративные клетки представлены половыми клетками, обособляющимися от соматических в ходе эмбриогенеза и дающими начало яйцеклеткам и сперматозоидам взрослой особи. У диктиостелиевых слизевиков соматическими клетками являются клетки ножки плодового тела, а генеративными – клетки, претерпевающие споруляцию. Это часто встречающийся признак, но его можно выделить не у всех многоклеточных организмов: в частности, у цианобактерий и актиномицетов нет разделения на соматические и генеративные клетки. Помимо клеток, высшие многоклеточные организмы (животные, кроме трихоплакса и губок; наземные растения; крупные бурые и красные водоросли) обладают внутренней межклеточной средой, которая по составу отличается от окружающей организм среды, причём этот состав активно регулируется самим организмом.

Следующим частым и сущностным признаком истинной многоклеточности является наличие генетически детерминированной программы развития. У сложных клонально-многоклеточных организмов (растения, животные) хорошо изучен процесс развития зародыша. Некоторые агрегативно-многоклеточные организмы также имеют сложный жизненный цикл: так, у диктиостелиевых слизевиков чётко выделяются стадии агрегации, кульминации и споруляции. Для Dictyostelium discoideum создана база генов, необходимых для нормального развития (DictyBase), а сам организм может использоваться как модель для изучения эмбриотоксичности лекарств и других химических веществ (Baines. 2021). Клонально-многоклеточные зелёные водоросли рода Volvox независимо развили механизм «выворачивания» в процессе развития, напоминающий гаструляцию у животных (Dynamics of a Volvox embryo turning itself inside out... 2015). Интересно, что разные, независимо возникшие виды многоклеточных эукариот используют гомологичные гены для решения сходных задач. Так, гомеобоксные гены участвуют в сегментации зародыша и определении его полярности как у растений, так и у животных (Лутова. 2010).

Действительно неотъемлемой частью жизнедеятельности любого многоклеточного организма является межклеточная коммуникация в форме выделения растворимых сигнальных веществ во внутреннюю среду (или в межклеточное пространство) либо образования межклеточных контактов. У сложных клонально-многоклеточных эукариот присутствуют оба типа таких межклеточных взаимодействий, как и у бактерий в целом. Если для жизнедеятельности миксобактерий важны растворимые факторы, то у цианобактерий межклеточные взаимодействия осуществляются в основном посредством межклеточных контактов – с помощью микроплазмодесм, подобных плазмодесмам растений. Тесные межклеточные взаимодействия наблюдаются у многоклеточных магнитотактических прокариот (ММП) – дельта-протеобактерий, образующих подвижные сферы, напоминающие таковые у водорослей рода Volvox. Попытка разделить клетки этих бактерий приводит к утрате подвижности, что делает ММП единственными известными бактериями с облигатной многоклеточностью (Lyons. 2015).

Дифференцировка клеток также относится к важным признакам многоклеточных организмов, хотя присутствует далеко не всегда. Даже в пределах одной филогенетической линии многоклеточных организмов этот признак может быть вариабельным. Например, цианобактерии рода осциллатория (Oscillatoria) не дифференцируются, образуя однородные нити, а цианобактерии порядка Nostocales дифференцируются на три клеточных типа: вегетативные клетки, гетероцисты и акинеты. Такая дифференцировка является одной из максимально возможных в мире прокариот – более сложно дифференцированных форм среди них не возникло. 

Распространённость и филогенез

Многоклеточность независимо возникала множество раз в течение различных эволюционных периодов: по разным оценкам, более 20 раз за всю историю эволюции живого мира (Knoll. 2011). Точный подсчёт этих событий затруднён, т. к. требует полной и точной филогенетической картины всего живого мира. Из этого числа, как минимум, 8 независимых эволюционных событий представляли собой приобретение агрегативной многоклеточности.

В ходе эволюции многоклеточность чаще развивалась у эукариот. Именно к ним относятся многоклеточные организмы с наиболее сложной дифференцировкой (включая животных и высшие растения), т. е. эукариоты эволюционно более предрасположены к формированию многоклеточных структур, чем прокариоты. Это может объясняться несколькими причинами:

• присутствующие у эукариот цитоскелет, фагоцитоз и система мембранных везикул дают клетке больше возможностей отвечать на разнообразные сигналы изменением своего фенотипа, облегчая дифференцировку;

• строение генома эукариот в большей степени благоприятствует возникновению регуляторных сетей, необходимых для дифференцировки (Knoll. 2011).

С точки зрения многоклеточности, наиболее изучен филогенез цианобактерий – развитие многоклеточности у них по времени совпало с кислородной катастрофой (Evolution of multicellularity coincided with increased diversification of cyanobacteria and the Great Oxidation Event... 2013) . Причины такого совпадения до конца не ясны. Одним из самых вероятных объяснений этого феномена является связь раннего возникновения многоклеточности у цианобактерий с необходимостью разделения фиксации азота и фотосинтеза, т. к. эти два процесса биохимически несовместимы (Knoll. 2011).

Среди эукариот клональная многоклеточность особенно часто возникала у фотосинтезирующих организмов (водорослей) и грибов. Даже среди вольвоксовых зелёных водорослей она возникла, как минимум, 2 раза, а дифференцировка клеток – не менее 4 раз (Lindsey. 2021). Наиболее часто встречающийся у эукариот вид многоклеточности – неподвижный организм с нитчатым или разветвлённым строением. К этому типу относятся растения и многоклеточные грибы (Brunet. 2017).

Многоклеточность «животного» типа – подвижные организмы с большим разнообразием форм, – вероятно, возникла лишь единожды. В этом отношении мы являемся представителями самого уникального типа многоклеточности (Cavalier-Smith. 2017), детали происхождения которого остаются предметом интенсивных научных дискуссий. Результаты, полученные научной группой Д. В. Тихоненкова, указывают на то, что предком многоклеточных животных могли быть агрегативно-многоклеточные организмы, у которых (в отличие от слизевиков) целью агрегации была совместная охота или поедание крупных частиц (Insights into the origin of metazoan multicellularity from predatory unicellular relatives of animals... 2020). Если эта гипотеза найдёт дальнейшие подтверждения, животные могут стать первой известной эволюционной линией, сменившей тип многоклеточности в процессе эволюции с агрегативного на клональный.

Проблема обманщиков

Одноклеточный организм находится под однонаправленным давлением естественного отбора, благоприятствующим его размножению. На каждую клетку многоклеточного организма потенциально действует двунаправленный отбор, способствующий увеличению количества таких же клеток и таких же организмов. В норме второй тип отбора преобладает, поэтому поддерживаются механизмы, ограничивающие размножение отдельной клетки ради блага всего организма. Однако в случае, если первый тип отбора оказывается преобладающим, клетка может начать активно размножаться в ущерб многоклеточному организму, паразитируя на нём (рис. 2). Такие клетки называются клетками-обманщиками, или просто обманщиками (англ. cheater), а само такое явление – проблемой обманщиков (англ. cheating), и с ней, предположительно, сталкиваются все многоклеточные организмы. Размножение клеток-обманщиков в клонально-многоклеточном организме называется раком, или опухолевым ростом (Cancer across the tree of life: cooperation and cheating in multicellularity... 2015). 

Рис. 2. Иллюстрация: Георгий Куракин. Создано с помощью BioRender.comРис. 2. Иллюстрация: Георгий Куракин. Создано с помощью BioRender.com

Вероятно, проблема обманщиков служит причиной, по которой агрегативно-многоклеточные организмы не достигли такого же уровня сложности, как клонально-многоклеточные (Brunet. 2017; Why have aggregative multicellular organisms stayed simple?... 2021). При агрегативной многоклеточности организм формируется из клеток с разными генотипами, и высока вероятность внедрения в него мутантного штамма-обманщика. Клональная многоклеточность снижает такую вероятность – возможность появления клеток-обманщиков остаётся только в случае соматической мутации, что и происходит при развитии рака. В эволюционном масштабе клональная многоклеточность оказывается выгоднее с точки зрения усложнения организации. Это послужило причиной того, что облик современного живого мира определяют именно клонально-многоклеточные организмы, и именно на их базе развился ряд сложных феноменов, таких как сознание.